Nikto nevie, aké je Herat presne staré mesto, ale s najväčšou pravdepodobnosťou bolo založené ako predmestie Achaemenidskej ríše (550-330 pred n. l.) a nazývalo sa Aria.
Vojsko Alexandra Veľkého premohlo Peržanov a zmenilo názov na Alexandria-Ariánska. Na strategickom kopci v centre mesta sa nachádzajú zrekonštruované ruiny mesta Qala Iktyaruddin (perzsky: قلعه اختیارالدین): Citadela Herat (perzsky: ارگ هرات). V roku 330 pred n. l. bola známa aj ako Alexandrova citadela a je dosť pravdepodobné, že ide o najstaršiu budovu v meste. V roku 1221 n. l. ju zničila mongolská armáda Džingischána, potom ju v roku 1305 n. l. obnovil kartársky guvernér Malik Fakhruddin do súčasnej podoby, aby ju v roku 1380 n. l. opäť zničil Tamerlán. Tamerlánov syn Shah Rukh použil 7 000 mužov na zveľadenie hradieb a nápravu škôd, ktoré spôsobil jeho otec. Potom sa mesto stalo srdcom Timuridskej ríše (1405 – 1506). V novších časoch slúžil ako vojenská pevnosť a väzenie pre rôzne dynastie a režimy, a preto bol pre návštevníkov zvonka uzavretý až do roku 2005, keď ho afganská armáda darovala ministerstvu informácií, kultúry a cestovného ruchu.
V rokoch 2006 až 2011 fond Aga Khan Trust s pomocou grantov z USA a Nemecka stavbu kompletne zrekonštruoval. V dolnej časti citadely sídli Národné múzeum Herat. Múzeum islamského umenia v Berlíne spolupracovalo s Nemeckým archeologickým inštitútom na zdokumentovaní a reštaurovaní artefaktov a ich príprave na vystavenie. Múzeum bolo otvorené pre verejnosť v októbri 2011. V múzeu sa nachádza približne 1 100 predmetov z oblasti Herat, z ktorých je vystavených približne 250. Väčšina z nich pochádza z 10. až 13. storočia, keď bol Herat na vrchole svojho politického a kultúrneho významu. Nachádza sa tu keramika, kovové výrobky, náhrobný kameň Behzada, slávneho maliara perzských miniatúr, staré rukopisy a knihy a kenotaf zdobený dlaždicami, ktoré pochádzajú z roku 1378. Zbierka obsahuje staré muškety a delá a veľmi zaujímavé trojrozmerné repliky niektorých z najslávnejších Behzadových miniatúr. Múzeum má dlhé, dobre osvetlené oblúky a arkády z hnedých tehál. Hoci je menšie ako Kábulské múzeum, pôsobí architektonicky jedinečnejšie a je v súlade s obnovou Citadely ako celku.
